一次车祸让远野志贵（铃村健一配音）拥有了能够看到“死之线”的能力。死之线是一些遍布在各种物体上的线，只要沿着它切割，就能轻易的摧毁物体，这种能力让志贵苦恼不已。一日放学的途中，志贵遇见了一名白衣女子，体内突然产生的杀意让志贵措手不及，还未反应过来便将女子切成了碎片。第二天，本该死去的女子却站在志贵的面前，她告诉志贵，自己叫做艾尔奎特（生天目仁美配音），是拥有不死之身的吸血鬼，一直追踪并企图消灭死徒罗阿（三宅健太配音）。志贵的攻击让艾尔奎特的身体极度衰弱，因为，在恢复之前，志贵必须肩负起保护她安全的职责。在目睹了罗阿的暴行之后，志贵决定加入消灭罗阿的队伍中去。同时，教会的雪露（折笠富美子配音）也同罗阿有着难解之仇。在追踪罗阿的过程中，志贵渐渐发觉有一些非比寻常的记忆正在脑海中苏醒，一直坚信着的自己的过去，竟然是一个骗局。

鸨羽舞衣与弟弟巧海在摇摆的邮轮上等待到案，他们的目的地是名为“风华学园”的高等学校。父母双亡的舞衣意外获得了风华学院的奖学金，决定与弟弟一起转到这所学校。大海航行之中，舞衣突然发现大海上漂流的一名少女。这名抱着大剑的少女名叫美袋命，舞衣将她救上船。随后，船上又出现一名名叫玖我夏树的神秘长发女子。夏树见到命之后立即要取对方性命，并召唤出机械兽参加战斗！舞衣被眼前发生的情景震惊，但此时，她的超能力也觉醒！原来舞衣也是拥有“HiME力量”的超能力者。战斗过后，舞衣与弟弟巧海继续向风华学园前进，却不知道，那里等待他们的，是HiME力量的秘密与宿命的束缚。

前作の主人公・円堂守ら率いる日本代表選手「イナズマジャパン」がFFI世界大会で優勝した10年後、松風天馬はそんな円堂らイナズマイレブンに憧れ、雷門中学校に入学し、雷門サッカー部に入部。しかし、サッカーは腐敗し、あの頃の熱いサッカーはどこにもなかった。突然、渦巻く暗雲に巻き込まれていく天馬たち。それが悲劇の始まりであった。あの頃のサッカーを取り戻すため、雷門イレブンが雷門サッカー部の監督となった円堂と共に立ち上がる…!