中情局获得情报，得知他们的特工中出了一个叛徒，准备将中情局布置在东欧的特工名单出卖给外国特工组织。在特工头目吉姆（乔恩?沃伊特 Jon Voight 饰）的策划下，伊森（汤姆?克鲁斯 Tom Cruise 饰）所住的一组特工赶往了他们交易的地点。岂料，当他们按计划赶到 时，却中了埋伏，一组人中除了伊森和吉姆的妻子克莱尔，其他队员都被杀害。这时，伊森的账户无端端多出了12万美金。伊森成了内鬼的最大的嫌疑犯。无奈之下，伊森只能凭个人之力独闯龙潭虎穴去找出出卖他们的内奸。他和外国间谍组织的接头人麦克斯取得联系后，答应帮麦克斯偷出中情局的间谍名单以交换中情局内鬼的名字。
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怪異の専門家・忍野メメの助力も得て、3人の強敵との戦いに勝ち抜いた阿良々木暦。吸血鬼キスショットの四肢を奪い返すことに成功し、再びキスショットの元を訪れるが、そこで暦は吸血鬼の恐るべき本質を知る。暦は取り返しのつかない自分の行為を悔やみ……『魔法少女まどか☆マギカ』の新房昭之総監督と、アニメーション制作会社・シャフトのタッグで、西尾維新の原作小説をアニメ映画化。『I鉄血篇』『II熱血篇』に続き、第3弾となる本作でついに物語は完結する。人間の体に戻るため3人の強敵と戦ってきた主人公・阿良々木暦に待ち受ける残酷な運命とは？ 声の出演は神谷浩史、坂本真綾ら。